Ocupando parte del Palacio de Puñoenrostro, también llamado del Cordón, del siglo XVI, y la nueva construcción realizada por los arquitectos Tuñón y Mansilla, el edificio destaca por su limpieza de formas y la lograda instalación museística. Cuenta con fondos de Arqueología, su sección más destacable, y de Bellas Artes. Entre las piezas más interesantes se encuentra el tesoro de Arrabalde, impresionante conjunto de orfebrería celtibérica, las estelas y mosaicos romanos, así como las cruces visigodas de Villafáfila, cerámicas y otras piezas. También posee escultura y pintura religiosa de calidad y una sala dedicada a la historia de la ciudad.


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